USACon el New York Red Bulls, Tolkin ha sido parte del equipo que alcanzó las semifinales de la Conferencia Este de la MLS en 2022. Individualmente, fue incluido en el equipo ideal del MLS Next Pro en 2021 y ha sido nominado al premio de Defensor del Año de la MLS.
John Tolkin es un defensor estadounidense que ha desarrollado su carrera en la Major League Soccer (MLS) con el New York Red Bulls. Se destacó por su consistencia en la banda izquierda, acumulando más de 100 partidos en la liga. También ha representado a Estados Unidos en categorías juveniles y ha sido convocado a la selección absoluta.
Tolkin es un lateral izquierdo moderno con gran capacidad ofensiva, destacando por sus centros precisos y su habilidad para sumarse al ataque. Defensivamente es sólido en el uno contra uno y tiene buena lectura del juego. Su principal debilidad es la velocidad en transiciones defensivas contra extremos rápidos.